SPORE FORMING BACTERIA ISOLATED FROM ATMOSPHERIC AEROSOLS IN SOUTHWESTERN SIBERIA DURING ATMOSPHERIC TRANSFER OF AIR MASSES

  • Authors: Andreeva I.S.1, Safatov A.S.1, Puchkova L.I.1, Emelyanova E.K.2, Buryak G.A.1, Ternovoi V.A.1
  • Affiliations:
    1. State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR
    2. Novosibirsk State Medical University
  • Issue: No 3 (2018)
  • Pages: 123-130
  • Section: Articles
  • URL: https://www.vestnik-vgik.com/2311-1402/article/view/49624
  • Cite item

Abstract


Monitoring of near-surface and high-altitude samples of atmospheric aerosols has been performed on the territory of Novosibirsk region since 1998. This study presents the diversity and enzymatic activity of spore-forming bacteria isolated in the autumn of 2016 from high-altitude and near-ground samples obtained during monitoring of viable microorganisms in the atmospheric aerosols of Southwestern Siberia. A significant predominance of spore-forming bacteria over representatives of other microorganism groups was recorded during this period. This phenomenon might have been caused by a typical for the studied region influence of the southwestern wind, which carries dust particles from the steppes and deserts of Central Asia. These particles are usually contaminated with a large number of endospore forming bacteria. Biochemical and physiological features of the isolated spore forming bacteria were studied, their genomic identification was performed, and their enzymatic activity was determined. Based on the combination of phenotypic properties and genomic analysis of data, the obtained cultures were identified as belonging to the genera Bacillus, Paenibacillus, Brevibacillus, Lysinibacillus, Oceanobacillus and some others. The following species were identified among the representatives of the genus, i.e. Bacillus: B. beringensis, B. boroniphilus, B. cereus, B. firmus, B. korlensis, B. pumilus, B. thuringiensis, B. subtilis, B. brevis . The isolated spore-forming bacteria included strains with high amylolytic, proteolytic, lipolytic and nuclease activity They are capable of utilizing fatty acid esters, solid fats, oils and petroleum products. The most productive lipase producers were bacteria of the genus Lysinibacillus capable of fermentation at pH 5.0-9.0. Strains secreting high levels of the tested enzymes may be useful for biotechnological application.

Full Text

Введение Микроорганизмы аэрозолей Западной Сибири часто транспортируются с юго-западным направлением ветра из степей и пустынь Средней Азии. Пылевые явления в засушливых бесснежных районах - распространенное явление, которое обеспечивает доставку микроорганизмов на значительные расстояния, измеряющиеся тысячами километров (Griffin 2007). Изучение состава микробиоты во время пыльных бурь позволяет заключить, что наиболее распространенной группой бактерий являются спорообразующие, относящиеся, чаще всего, к роду Bacillus, причем их численность может возрастать в несколько раз по сравнению с периодом до пыльной бури (Jeon et al. 2011). Азиатские пылевые события - один из самых значимых факторов, способствующих изменению доминирующих групп в микробном сообществе аэрозолей воздуха, а именно повышению численности спорообразующих бактерий (Park et al. 2018; Kellogg, Griffin, 2006). Микробное сообщество аэрозолей атмосферного воздуха вызывает интерес с точки зрения возможного биотехнологического потенциала, так как способность микроорганизмов противостоять агрессивным факторам атмосферы (ультрафиолетовое излучение, фотоокислители и ксенобиотики, перепады температур и влажности и др.) предполагает наличие ферментов, активных в экстремальных условиях. Одними из часто встречающихся в аэрозолях воздуха микроорганизмами являются спорообразующие бактерии (Andersson et al. 1995; Liu et al. 2018) - убиквисты, попадающие в атмосферу с восходящими воздушными потоками с поверхности почвы, водных объектов, растительного покрова, сельскохозяйственных угодий. Спорообразующие бактерии являются продуцентами широкого спектра ферментов, антибиотиков, биосурфактантов. Бактерии рода Bacillus применяются для получения щелочных протеаз, амилаз, целлюлаз, глюканаз, протеаз, а также других биологически активных соединений: рибофлавина, инозина, рибозидов и аминокислот (Pons 2013; Schallmey et al. 2004; Андреева и др. 2010), что находит применение в пищевой, кожевенной, фармацевтической отраслях, медицине. Перспективным направлением биотехнологической промышленности является получение с помощью продуцентов рода Bacillus липаз (Saraswat et al. 2017; Hemlata et al. 2016), протеаз (Uttatree et al. 2017; Aguilar et al. 2018), широкого спектра полисахарид-деградирующих ферментов (Печуркина и др. 2008; Malick et al. 2017), применяемых в химической, строительной, текстильной, пищевой и других отраслях. Спорообразующие бактерии, как биообъекты биотехнологического производства, характеризуются быстрой скоростью размножения, нетребовательностью к составу питательных сред, возможностью культивирования их в жидких средах как в циклическом, так и в проточном режимах, внеклеточным продуцированием метаболитов. В связи с широким распространением в природе, удобствами применения спорообразующие бактерии являются часто используемыми микроорганизмами для получения биотехнологических продуктов. Материалы и методы Отбор высотных проб атмосферного воздуха осуществляли над территорией Караканского бора в 50 км к югу от Новосибирска с помощью лаборатории «Оптик-Э», смонтированной на самолетах АН-30 или ТУ-154. Самолет пролетал в дневное время над лесным массивом последовательно на высотах 7 000, 5 500, 4 000, 2 000, 1 500, 1 000 и 500 м. Для отбора проб атмосферных аэрозолей в течение 10 минут использовали импинджеры с расходом 50 л/мин, содержащие 50 мл раствора Хенкса в качестве сорбирующей жидкости. Наземные пробы воздуха отбирали в течение 30 минут в импинджеры с расходом 50 л/мин на площадках, расположенных на территории ФБУН ГНЦ ВБ «Вектор» и в поселке Ключи Новосибирской области. Отобранные пробы высевали на стандартные питательные среды, позволяющие выявить микроорганизмы различных таксономических групп (Методы... 1984; Определитель... 1997) и инкубировали при температурах 28-30 и 6-10ºС в течение 3-14 суток. Расчет числа жизнеспособных микроорганизмов в пробах проводился по стандартным методикам (Ашмарин, Воробьев 1962), при этом количество микроорганизмов усреднялось по 3-4 параллелям проб, рассеянных на 4-5 различных средах. Индивидуальные колонии микроорганизмов использовали для получения чистых культур и последующего анализа фенотипических свойств стандартными методами. Оптимум рН среды роста определяли при культивировании штаммов на вариантах агаризованной среды LB с рН 5,0, 7,0 и 9,0. Температурный диапазон роста определяли при культивировании штаммов на агаризованных средах при температурах 5, 20, 30, 37, 42 и 55°С. Изучение физиологических, биохимических, ферментативных свойств изолятов выполняли стандартными методами (Методы... 1984). Скрининг липолитической активности культур проводили на желточном агаре (Методы ... 1984) и агаризованной среде LB с добавлением СaCl2 до 0,01% и соответствующих субстратов. В качестве субстратов использовали монолаурат (твин-20), моноолеат (твин-80), с концентрацией в среде до 1,0%, и нонидет Р-40 (NP-40), тритон Х-100 и Emp-88, с содержанием в среде до 0,05%. Амилолитическую активность культур определяли при их высеве на крахмало-аммиачный агар, протеолитическую - по способности к гидролизу желатина и казеина молока (Методы... 1984). Чашки со средами, засеянными испытуемыми культурами, выдерживали в термостате при 28-30°С в течение двух суток и учитывали результат. Деструкцию нефтепродуктов оценивали визуально в жидкой минеральной питательной среде 8Е с добавлением источника углерода - нефти месторождения Западной Сибири (ХМАО) (Андреева и др. 2007). Морфологию клеток микроорганизмов исследовали методом фазово-контрастной микроскопии с помощью микроскопа Axioskop 40 ("CarlZeiss", Германия). Генетический анализ бактериальных изолятов проводили с помощью ПЦР со специфическими праймерами на 16S рРНК (Hunt et al. 2006). Клетки бактериальных изолятов разрушали лизирующим буфером (комплект реагентов для выделения ДНК/РНК, «НПФ Литех», Россия) и выделяли суммарную мРНК согласно прилагаемой к набору инструкции. Построение кДНК проводили с использованием рендом-праймеров, реактивов, буфера и обратной транскриптазы производства ЦНИИ Эпидемиологии (Москва, Россия). ПЦР проводили с использованием буфера и полимеразы производства «СибЭнзим» (Новосибирск, Россия) в соответствии с инструкцией по применению. Использовали следующую программу для проведения ПЦР: 94°C - 10 сек, 60°C - 15 сек, 72°C - 30 сек, 40 циклов, затем - 72°C - 7 мин. Продукты ПЦР анализировали в 2,0% агарозном геле. Нуклеотидные последовательности 16S рРНК протеобактерий проводили на автоматическом секвенаторе Applied Biosystems 3130xl ("Hitachi", Япония) с использованием набора ABI prism Big Dye terminator V3.1 cycle. Для секвенирования использовали продукты амплификации длиной 1360 п.о. Выравнивание производили с помощью программы "Lasergene 9". Филогенетический анализ осуществляли с помощью программного обеспечения "MEGA7". Содержание плазмидной ДНК в штаммах определяли методом скрининга по стандартной методике (Маниатис и др. 1984). Нуклеазную активность определяли на тест-среде с добавлением ДНК ("Sigma", США) (Методы... 1984). Определение активности РНКаз в культуральной среде ПДГГ при культивировании бактерий при температуре 30°С в течение 18-24 ч проводили путем определения количества кислоторастворимых продуктов, образующихся при гидролизе высокополимерной РНК дрожжей (1 мг/мл). За единицу активности фермента принимали его количество, катализирующее образование 1 А260 кислоторастворимых продуктов в течение 60 мин при 37°С в 50 мМ трис-HCl, pH 8,0. Состав среды ПДГГ (г/л): пептон - 9,27, дрожжевой экстракт - 5,00, NaCl - 3,00; 10 мл 50%-го глицерина, 2 мл 20%-й глюкозы; рН 7,0-7,2. Выделенные штаммы микроорганизмов хранили при низкотемпературном замораживании в коллекции природных изолятов ФБУН ГНЦ ВБ «Вектор» Роспотребнадзора. Результаты и обсуждение Мониторинг биогенной компоненты проб атмосферного аэрозоля юга Западной Сибири ведется, начиная с конца 1998 г., большим коллективом исследователей. Результаты высева проб аэрозолей в жидкие и на агаризованные питательные среды группировали по высотам с распределением выделенных жизнеспособных микроорганизмов на морфогруппы (бациллы, кокки, неспороносные бактерии, грибы, актиномицеты, дрожжи), что позволяет проиллюстрировать высокую вариабельность представительства различных микроорганизмов в пробах атмосферного воздуха. Ежемесячное вертикальное зондирование атмосферы над одним и тем же участком Караканского бора Новосибирской области позволило накопить данные по распределению микроорганизмов на различных высотах, способности к росту при различных температурах и значениях рН среды. Общая концентрация микроорганизмов в аэрозолях юга Западной Сибири, определенная нами, составляла в среднем от <1 до > 5×105 КОЕ/м3 пробы, при этом концентрация психрофильных микроорганизмов, способных расти при температуре 6-10ºС, в разных пробах составляла значительную часть от общего числа: от 3,20×102 до 1,13×105 КОЕ/м3. Очевидно, что преобладание психрофильных микроорганизмов можно объяснить низкими средними температурами в местах отбора проб на территории Сибири. Из аэрозолей атмосферного воздуха были выделены и идентифицированы бактерии родов Kocuria, Brevundimonas, Deinococcus, Micrococcus, Arthrobacter, Flavobacterium, Acetobacter, Acinetobacter, Staphylococcus, Streptococcus, Sphingomonas, Pseudomonas, Staphylococcus, Streptococcus, Micrococcus, Psychrobacter, Arthrobacter, Streptomyces, штаммы дрожжей рода Saccharomyces, Candida, плесневые грибы более всего были представлены родами Alternaria, Penicillium, Mucor, Trichoderma, Fusarium, Aspergillus и рядом других. Количество спорообразующих микроорганизмов значительно варьировалось за годы исследований и составляло от 0,5% в 2005 г. до 51% в 2007 г. для самолетных проб и от 0,89% в 2002 г. до 83,9% в 2016 г. для наземных проб. Особо вызывает интерес количество спорообразующих бактерий, представленных в пробах аэрозолей воздуха в течение октября - декабря 2016 г., когда наблюдалось значительное преобладание их как в высотных, так и в наземных пробах воздуха. Стандартными методами из проб осенью 2016 г. в период преобладания юго-западных ветров из Казахстана выделены 62 штамма спорообразующих бактерий, по совокупности фенотипических свойств и данных геномного анализа идентифицированных как относящиеся к родам Bacillus, Paenibacillus, Brevibacillus, Lysinibacillus, Oceanobacillus и ряду других. Из спорообразующих бактерий был наиболее представлен род Bacillus: среди изолятов выявлены такие виды как B. beringensis, B. boroniphilus, B. cereus, B. firmus, B. korlensis, B. pumilus, B. thuringiensis, B. subtilis, B. brevis. Показательно, что типичными видами-обитателями в луговых, подзолистых, серых почвах на пахотных и пастбищных землях лесостепной зоны Сибири являются B. idosus, B. mesentericus, B. agglomeratus, B. megaterium, B. mycoides (Артамонова 2002), отсутствующие в наших пробах. Это позволяет предположить, что источником выделенных спорообразующих бактерий являлись удаленные юго-западные территории. Представители спорообразующих бактерий являются доминантными и субдоминатными в экологических сообществах засушливых регионов с чрезвычайно низкой обеспеченностью влагой и питательными веществами, повышенной инсоляцией. Например, в аэрозолях воздуха пустынь Гибсона (Австралия), Сахаре (Африка) обнаруживались в большом количестве виды Bacillus safensis, Bacillus megaterium, в виде минорных компонент идентифицированы Bacillus subtilis. (Белов и др. 2017). Переносимые на большие расстояния с пылью из азиатских пустынь микробные сообщества включали, преимущественно, бактерии Bacillus subtilis и Bacillus pumilus (Maki et al. 2014, 2015). Осенью 2009 г. в исследовании бактериального состава аэрозолей воздуха в высокогорье на территории Колорадо (США) на высоте 3 220 м над уровнем океана была зафиксирована высокая концентрация бацилл (в 5 раз превышающая свою численность по сравнению с другими сезонами года), преобладающая над другими группами бактерий, не наблюдавшаяся в другие сезоны года, объясняемая авторами высокой влажностью воздуха, разложением листьев и другой наземной фитомассы, а также переносом из южных регионов с пылью (Bowers et al. 2012). Переносимые на большие расстояния с пылью микроорганизмы постепенно осаждаются на поверхность земли под действием осадков и силы тяжести. Ранее, в конце января 2007 г., нами также был зафиксирован перенос песчаной пыли с Казахстана на территорию Омской области, в результате чего цвет снега оказался желтым (Буряк и др. 2007). Пробы снега из населенных пунктов Омской области Строкино и Тара содержали, преимущественно, спорообразу-ющие бактерии, в том числе Bacillus thuringiensis. Из 66 выделенных из поверхностного снега штаммов 9 обладали альфа-гемолизом, 7 - бета-гемолизом. Анализ подвидовой принадлежности показал, что четыре штамма Bacillus thuringiensis (Sn-50, Sn-56, Sn-60 Sn-66) обладали уреазой и были отрицательны по лецитиназе, что позволяет идентифицировать их как Bacillus thuringiensis spp. galleriae. Исследуемые штаммы Bacillus thuringiensis Sn50, Sn56, Sn60, Sn66 были тестированы на наличие генов cry 1, cry 2, cry 3, cry 4, cry 7/8, cry 9, cry 11A с помощью ПЦР с использованием универсальных праймеров на консервативные участки генов δ-эндотоксинов (Мокеева 2009). Показано, что все исследуемые штаммы несут гены cry 1, cry 2, cry 7/8, cry 9. Внутриконтинентальные, трансконтинентальные и трансокеанические переносы пыли пустынь, содержащих микроорганизмы, позволяют им мигрировать на огромные расстояния и осваивать новые экологические ниши. Во время переноса с пылевыми частицами часть микроорганизмов погибает от УФ-излучения, высокой температуры, обезвоживания и недостатка питательных веществ. Однако спорооборазующие микроорганизмы, например, способны преодолевать значительные расстояния благодаря стадии споруляции, что, возможно, делает их доминантой по численности в пробах воздуха во время пыльных бурь, даже вдали от источника на расстоянии 5 000 км (Prospero et al. 2005; Griffin et al. 2003; Kellogg et al. 2004). Таким образом, резкое внезапное преобладание спорообразующих бактерий в высотных и наземных пробах воздуха юга Западной Сибири можно объяснить горизонтальным переносом с южным и юго-западным ветром из степей и пустынь Средней Азии, который был зафиксирован в дни полета самолета и отбора наземных образцов. Выделенные из проб аэрозолей воздуха в течение октября-декабря 2016 г. спорообразующие культуры преимущественно являлись мезофилами, причем треть из них были способны к росту при широких значениях рН среды (5,0-9,0). Термофильных бактерий обнаружено не было. Протеолитическую активность показали 31% изучаемых спорообразующих культур, амилолитическую - 20%, фосфатазную - 32%, липазную - 14%, фосфолипазную - 3%, нуклеазную - 4%, наличие плазмид обнаружено у 21% культур. При скрининге штаммов на способность секретировать липолитические ферменты в среду культивирования, утилизировать эфиры жирных кислот, твердые жиры, масла, нефтепродукты выделены эффективные штаммы, среди которых наиболее продуктивными были бактерии рода Lysinibacillus, способные к ферментации при рН среды 5,0-9,0. Штаммы, обладающие высокой секрецией тестируемых ферментов, могут быть перспективны для биотехнологического применения. У всех штаммов, обладающих липолитической активностью, была обнаружена также и способность к деструкции нефтепродуктов, что согласуется с данными (Margesin et al. 1999) об участии в деструкции липидов и компонентов нефтепродуктов схожих ферментных систем биодеградации. Заключение В исследовании представлено разнообразие и ферментативная активность спорообразующих бактерий, выделенных осенью 2016 г. из высотных и приземных проб аэрозолей атмосферного воздуха юга Западной Сибири. Среди изолированных из аэрозолей спорообразующих бактерий выделены штаммы с заметной продукцией внеклеточных ферментов, пригодные для их рассмотрения в качестве потенциальных объектов для биотехнологических разработок, а также штаммы, имеющие значение для фундаментальных исследований. Особый интерес представляют культуры Lysinibacillus sphaericus Сb 968, Сb 977, Сb 978, а также Lysinibacillus sp. Сb 964, выделенные из приземных слоев атмосферы, растущие при значениях рН 5-9, являющиеся активными продуцентами липаз, протеаз, способные к деструкции нефти. Штаммы, обладающие высокой секрецией одного из тестируемых ферментов, могут быть перспективны для получения препаратов узконаправленной специфичности.

About the authors

I. S. Andreeva

State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR


Candidate of Biological Sciences, Associate Professor, Head of Laboratory

A. S. Safatov

State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR


Doctor of Technical Sciences, Head of Department

L. I. Puchkova

State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR


Candidate of Biological Sciences, Leading Researcher

E. K. Emelyanova

Novosibirsk State Medical University


Candidate of Biological Sciences, Associate Professor at the Department of Hygiene and Ecology, Senior Researcher

G. A. Buryak

State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR


Researcher

V. A. Ternovoi

State Research Center of Virology and Biotechnology VECTOR


Candidate of Biological Sciences, Head of Laboratory

References

  1. Андреева И. С., Емельянова Е. К., Олькин С. Е., Резникова И. К., Загребельный С. Н., Репин В. Е. 2007. Утилизация углеводородов психротолерантными штаммами-деструкторами // Прикладная биохимия и микробиология Т. 43, 2, 223-228.
  2. Андреева И. С., Морозов И. B., Печуркина Н. И., Морозова О. В., Рябчикова Е. И., Саранина И. В., Емельянова Е. К., Пучкова Л. И., Торок Т. Т., Власов В. В., Репин В. Е. 2010. Выделение бактерий рода Paenibacillus из почвы и источников Долины гейзеров (Камчатка) // Микробиология 79, 705-713.
  3. Артамонова В. С. 2002. Микробиологические особенности антропогенно-преобразованных почв Западной Сибири. Новосибирск: Изд-во СО РАН.
  4. Ашмарин И. П., Воробьев А. А. 1962. Статистические методы в микробиологических исследованиях. Ленинград: Медгиз.
  5. Белов А. А., Чепцов В. С., Воробьева Е. А. 2017. Биоразнообразие и таксономическая структура аэробных гетеротрофных бактериальных комплексов некоторых пустынных экосистем // Современные проблемы науки и образования 5, 344-354.
  6. Буряк Г. А., Сафатов А. С., Андреева И. С., Емельянова Е. К., Олькин С. Е., Резникова И. К., Теплякова Т. В., Сергеев А. Н., Дроздов И. Г. 2007. Результаты исследования в ФГУН ГНЦ ВБ «Вектор» образцов желтого снега, выпавшего в Омской области в январе 2007 года // Тезисы докладов XIV заседания рабочей группы «Аэрозоли Сибири». Томск, 43.
  7. Маниатис Т., Фрич Э., Сэмбрук Дж. 1984. Методы генетической инженерии. Молекулярное клонирование / Пер. с англ., под ред. А.А. Баева, К.Г. Скрябина. Москва: Мир.
  8. Методы общей бактериологии. 1984 / Герхард Ф., Мюррэй Р., Костилоу Р., Нестер Ю., Вуд В., Криг Н., Филипс Г. (ред.). Т. 3. Москва: Мир.
  9. Мокеева А.В. 2009. Идентификация генов δ-эндотоксинов и типирование штаммов B. thuringiensis методами генетического анализа: дисс. … канд. биол. наук. Кольцово.
  10. Определитель бактерий Берджи. 1997 / Хоулт Дж. (ред.). Т. 2. Москва: Мир.
  11. Печуркина Н. И., Андреева И. С., Закабунин А. И., Маркович Н. А., Емельянова Е. К., Репин В. Е. 2008. Бациллы горячих источников Камчатки - продуценты ферментов, гидролизующих полисахариды // Дроздов И.Г. (ред.). Достижения современной биотехнологии: Сб. научных трудов. Новосибирск: ИП Сердюкова Н.Г., 317-328.
  12. Aguilar J. G. dos S., Sato H. H. 2018. Microbial proteases: Production and application in obtaining protein hydrolysates // Food Research International 103, 253-262.
  13. Andersson M., Laukkanen M., Nurmiaho-Lassila E-L., Rainey F. A., Salkinoja-Salonen M. 1995. Bacillus thermosphaericus sp. nov. a new thermophilic ureolytic: Bacillus isolated from air // Research Systematic and Applied Microbiology 18, 203-220.
  14. Bowers R. M., McCubbin I. B., Hallar A. G., Fierer N. 2012. Seasonal variability in airborne bacterial communities at a high-elevation site // Atmospheric Environment 50, 41-49.
  15. Griffin D. W. 2007. Atmospheric movement of microorganisms in clouds of desert dust and implications for human health // Clinical Microbiology Reviews 20, 459-477.
  16. Griffin D. W., Kellogg C. A., Garrison V. H., Lisle J. T., Borden T. C., Shinn E. A. 2003. Atmospheric microbiology in the northern Caribbean during African dust events // Aerobiologia 19, 143-157.
  17. Hemlata B., Uzma Z., Tukaram K. 2016. Substrate kinetics of thiol activated hyperthermostable alkaline lipase of Bacillus sonorensis 4R and its application in bio-detergent formulation // Biocatalysis and Agricultural Biotechnology 8, 104-111.
  18. Hunt D. E., Klepac-Ceraj V., Acinas S. G., Gautier C., Bertilsson S., Polz M. F. 2006. Evaluation of 23S rRNA PCR primers for use in phylogenetic studies of bacterial diversity // Applied and environmental microbiology 72, 2221-2225.
  19. Jeon E. M., Kim H. J., Jung K., Kim J. H., Kim M. Y., Kim Y. P., Ka J.-O. 2011. Impact of Asian dust events on airborne bacterial community assessed by molecular analyses // Atmos. Environ 45, 4313-4321.
  20. Kellogg C. A., Griffin D. W. 2006. Aerobiology and the global transport of desert dust // Trends Ecol. Evol. 21, 638-644.
  21. Kellogg C. A., Griffin D. W., Garrison V. H., Peak K. K., Royall N., Smith R. R., Shinn E. A. 2004. Characterization of aerosolized bacteria and fungi from desert dust events in Mali, West Africa // Aerobiologia 20, 99-110.
  22. Liu H., Zhang X., Zhang H., Yao X., Zhou M., Wang J., He Z., Zhang H., Lou L., Mao W., Zheng P., Hu B. 2018. Effect of air pollution on the total bacteria and pathogenic bacteria in different sizes of particulate matter // Environmental Pollution 233, 483-493.
  23. Maki T., Hara K., Kobayashi F., Kurosaki Y., Kakikawa M., Matsuki A., Chen B., Shi G., Hasegawa H., Iwasaka Y. 2015. Vertical distribution of airborne bacterial communities in an Asian-dust downwind area, Noto Peninsula // Atmospheric Environment 119, 282-293.
  24. Maki T., Puspitasari F., Hara K., Yamada M., Kobayashi F., Hasegawa H., Iwasaka Y. 2014. Variations in the structure of airborne bacterial communities in a downwind area during an Asian dust (Kosa) event // Science of The Total Environment 488-489, 75-84.
  25. Malick A., Khodaei N., Benkerroum N., Karboune S. 2017. Production of exopolysaccharides by selected Bacillus strains: Optimization of media composition to maximize the yield and structural characterization // International Journal of Biological Macromolecules 102, 539-549.
  26. Margesin R., Zimmerbauer A., Schinner F. 1999. Soil lipase - a useful indicator of oil bioremediation // Biotechnol. Techniques 13, 859-863.
  27. Park J., Li P., Ichijo T., Nasu M., Yamaguchi N. 2018. Effects of Asian dust events on atmospheric bacterial communities at different distances downwind of the source region // Journal of Environmental Sciences // https://doi.org/10.1016/j.jes.2017.12.019 (date of access 16.11.17).
  28. Pons M. I. M. 2013. Antimicrobial activity in Bacillus spp. from plant environments against plant pathogens. Relationships with cyclic lipopeptide genes and products. Girona // http://www.tdx.cat/bitstream/handle/10803/128416/timp.pdf?sequence=5 (date of access 16.11.17).
  29. Prospero J. M., Blades E., Mathison G., Naidu R. 2005. Interhemispheric transport of viable fungi and bacteria from Africa to the Caribbean with soil dust // Aerobiologia 21, 1-19.
  30. Saraswat R., Verma V., Sistla S., Bhushan I. 2017. Evaluation of alkali and thermotolerant lipase from an indigenous isolated Bacillus strain for detergent formulation // Electronic Journal of Biotechnology 30, 33-38.
  31. Schallmey M., Singh A., Ward O. P. 2004. Developments in the use of Bacillus species for industrial production // Can J Microbiol. 50, 1-17.
  32. Uttatree S., Kobtrakool K., Ketsuk A., Kaenngam W., Charoenpanich J. 2017. A novel metal-tolerant, solvent and surfactant stable protease from a new strain of Bacillus megaterium // Biocatalysis and Agricultural Biotechnology 12, 228-235.

Statistics

Views

Abstract - 0

Article Metrics

Metrics Loading ...

Refbacks

  • There are currently no refbacks.


This website uses cookies

You consent to our cookies if you continue to use our website.

About Cookies